Камерная сцена была создана в год 250-летия Волковского театра – буквально за несколько дней до наступления XXI века. Первая премьера на камерной сцене состоялась 19 декабря 2000 года – это был спектакль в постановке Владимира Боголепова «Рождественские грёзы» по пьесе Надежды Птушкиной. Правда, попытки создать в театре камерное пространство предпринимались и ранее. Так, в 1984 году Глеб Дрозов поставил в фойе театра репертуарный спектакль «Автобус». А в 1988 году также в фойе шел моноспектакль «Прелестница Амхерста».
Спектакль «Рождественские грёзы» пользовался огромной популярностью и был сыгран более 150 раз! Наталия Ивановна Терентьева, сыгравшая в нем главную роль, за эту работу стала в 2001 году лауреатом областной премии имени Фёдора Волкова «За достижения в сфере культуры». Всего за минувшие годы на камерной сцене были поставлены около пятидесяти спектаклей. Некоторые впоследствии были перенесены на большую сцену ("Две смешные истории о любви", "Бабаня", "Жестокие игры", "С любовью не шутят", "Земля Эльзы"). Здесь также проходят спектакли Международного Волковского фестиваля и Всероссийского фестиваля «Будущее театральной России», режиссерские лаборатории, актерские бенефисы, концерты, обсуждения спектаклей, мероприятия Культурно-образовательного центра имени Ивана Дмитревского.
В сезоне состоялись следующие премьеры:
«Рождественские грёзы» Н. Птушкиной. Режиссер В. Боголепов. Художник Т. Терентьева. Премьера – 19 декабря 2000 г.
«Танго» С. Мрожека. Режиссер А. Бейрак. Художник К. Данилов. Премьера – 23 февраля 2002 г.
«Тема с вариациями» С. Алешина. Режиссер В. Боголепов. Художник Н. Жукова. Премьера – 26 декабря 2002 г. Исполнители главных ролей удостоены Областной премии имени Ф.Г. Волкова 3-й степени
«Цилиндр» Э. де Филиппо. Режиссер Д. Осинин. Художник Т. Терентьева. Премьера – 15 апреля 2003 г.
«Две смешные истории о любви» по пьесам А.П. Чехова «Медведь» и «Предложение». Режиссер В. Кириллов. Художник Н. Жукова. Премьера – 24 августа 2004 г. (Премьера на большой сцене – 23 января 2007 г.)
«Загнанная лошадь» Ф. Саган. Режиссер А. Бейрак. Художник Н. Жукова. Премьера – 9 февраля 2005 г.
«Божьи коровки возвращаются на землю» Н. Сигарева. Режиссер Г. Крылова. Художник Н. Судзиловская. Премьера – 2 марта 2005 г.
«Фрёкен Жюли» А. Стриндберга. Режиссер А. Бейрак. Художник Н. Судзиловская. Премьера – 28 октября 2006 г.
«Охота пуще неволи» («Невольницы») А.Н. Островского. Режиссер В. Лунина. Художник А. Малыгин. Композитор Л. Сендерский. Премьера – 1 декабря 2007 г.